Este museu encontra-se instalado no antigo Convento da Assunção desde 1973 e foi fundado em 1994 para comemorar o 5º centenário do nascimento do Infante D. Henrique. No início, o museu ocupava três salas do rés-do-chão do edifício dos Paços do Concelho e tinha 218 peças. O seu primeiro conservador foi um ilustre arqueólogo - monsenhor Joaquim Maria Pereira Botto. Em 1914, quando foi efectuada a secularização de diversos edifícios eclesiásticos da região, o seu espólio foi recolhido neste museu, então transferido para a Igreja de Santo António dos Capuchos, onde ficou até 1973. As instalações, na altura, já eram consideradas pequenas mas, só em 1969 se pensou na sua instalação no Convento da Assunção, totalmente destruído mas com um programa de restauro. Em 1973, foi efectuada uma disposição provisória (as obras ainda não estavam completas), tendo as 1313 peças do museu sido, finalmente, expostas ao público. Nesse ano, o seu espólio foi aumentado com a notável Colecção Ferreira de Almeida (obras de arte, armaria, mobiliário, arte sacra, entre outros). Um dos núcleos do museu mais ricos é a Colecção de Azulejos Almirante Ramalho Ortigão, com exemplares raros e únicos no nosso país. O recheio deste museu é bastante valioso e inclui secções de Epigrafia, Arqueologia, Paleontologia, Etnografia, Cerâmica Arqueológica, Azulejaria, Mosaicos, Vidraria, Armas, Pinacoteca, Gravura, Heráldica, Numismática, Medalhística, Metrologia, Esfragística e curiosidades locais. Na parte inferior do claustro encontram-se as pedras de Ossónoba e de Faro antigo, encontradas durante escavações. Na parte superior do mesmo estão dispostas pedras de armas. Salientam-se, no conjunto, os núcleos arqueológico e lapidar que abrangem, especialmente, as épocas romana e medieval.